De collectie van het museum bestaat uit een uitgebreide tegelcollectie, aardewerkverzameling, vondsten van archeologische aard in de omgeving van Workum. Verder vindt men er allerlei uitingen van kunst en cultuur voornamelijk uit de 18e, 19e en 20e eeuw. Daaronder vallen schilderijen, onderdelen van schepen, scheepsmodellen, gevelstenen, textiel, sieraden en gebruiksvoorwerpen en huisnijverheid.
In totaal omvat de collectie zo’n 5.000 objecten. Daarnaast beheert de Oudheidkundige Vereniging een papieren archief met ruim 1.800 titels. Voor het overgrote deel zijn deze in eigendom van de vereniging.
Topstukken zijn onder andere de oude wandbekleding, de tegeltableaus, een hemelglobe, een schilderij van Workum uit ongeveer 1600 en twee portretten van vooraanstaande figuren uit It Heidenskip. Ongeveer 5% van de collectie bestaat uit pronkstukken, driekwart van de objecten behoort tot de kerncollectie en zo’n 20% maakt onderdeel uit van de depotcollectie.
De meeste stukken uit de collectie zijn van plaatselijk of regionaal belang. Ze hebben betrekking op gebeurtenissen die plaatsvonden in Workum en de directe omgeving. Hoewel sommige onderwerpen ook in andere musea aan de orde komen, maken ze bij Museum Warkums Erfskip deel uit van een veel groter verhaal.